Hepatitis B virus and hepatitis D virus co-infection in an infant：a case report and literature review

doi:10.3877/cma.j.issn.1673-5250.2024.06.012

Objective

To explore the clinical characteristics，diagnosis，and treatment process of an infant with hepatitis B virus（HBV）and hepatitis D virus（HDV）co-infection，and to conduct a literature review.

Methods

A retrospective study was conducted on an infant with HBV and HDV co-infection who visited West China Second University Hospital，Sichuan University，three times between 2021 and 2023.The clinical manifestations，diagnosis，treatment，and prognosis of the infant were analyzed.Chinese and English keywords，including"viral hepatitis B""viral hepatitis D"and"infant"were used to search relevant literature published between January 1，2010，and October 31，2024，in the CNKI，Wanfang Data Knowledge Service Platform，and Pub Med databases.The study was approved by the Ethics Committee of West China Second University Hospital，Sichuan University（Approval No.2024-225）.

Results

The infant，an 8-month and 26-day-old male，was hospitalized three times at the same hospital，his specific diagnosis and treatment process was as follows.①On August 26，2021，the infant was hospitalized for the first time at the case collection hospital due to"skin ecchymosis for 14 d and jaundice for 10 d".Liver function tests showed that his alanine aminotransferase（ALT）was normal，aspartate aminotransferase（AST）was 87 U/L （slightly higher than normal），total bilirubin（TB）was 90.8μmol/L，direct bilirubin （DBIL）was 62.0μmol/L，and total bile acid（TBA）was 202.8 μmol/L，and all were higher than normal.HBV DNA was 2.05×10⁸ copies/m L.The discharge diagnosis of this infant was infantile cholestatic liver disease，vitamin K-dependent factor deficiency，and HBV infection；the suspected diagnosis was citrin deficiency，abnormal mitochondrial energy metabolism，or others.The infant was treated with intramuscular vitamin K1，oral compound glycyrrhizin，and ursodeoxycholic acid，along with vitamin AD and E supplementation.After treatment，his symptoms improved，and the infant was discharged after a liver biopsy.After discharge，the liver biopsy indicated moderate chronic hepatitis B（CHB）（G2-3S3）with interface hepatitis（+3），lymphocytic and plasma cell infiltration（+1），hepatocyte rosette formation（+1），and no significant bile duct changes（-3）.②On October 13，2021，the infant was hospitalized again due to worsening jaundice and elevated liver function markers.Liver function tests showed that his ALT was normal，AST was 120 U/L，TB concentration was 49.3μmol/L，and DBIL concentration was 38.1μmol/L，and all were higher than normal.The diagnosis was updated to severe CHB.On October 22，2021，oral lamivudine at a dose of 34 mg per administration，once daily，was started for anti-HBV treatment，and ursodeoxycholic acid tablets were additionally administed to reduce to bile acid levels.The infant was discharged after the skin jaundice was relieved，and continued to take the above-mentioned drug t reatment regimen after discharge.③On May 11，2022，the infant was hospitalized for the third time due to poor response to previous HBV treatment.HDV antigen and immunoglobulin（Ig）M antibody tests were positive （23.25 S/CO and 88.71 S/CO，respectively）.HBV resistance gene sequencing revealed an M204I mutation，indicating resistance to lamivudine and telbivudine.So lamivudine was discontinued，and tenofovir combined with interferon was initiated.After adjusting the medication，the infant was discharged from hospital in a stable condition.The diagnosis was updated to CHB and hepatitis D.After discharge，the infant continued this regimen，showing significant reductions in HBV antigen and DNA levels，with normalized liver enzymes and bile acids during outpatient follow-up.④Literature review results：based on the search strategy，22 relevant articles were identified（16 international and 6 domestic）.Only one article reported symptoms of fever，nausea，and diarrhea in children with HBV and HDV co-infection.None of the 22 articles reported the co-infection rate or outcomes in infants.

Conclusions

Tenofovir combined with interferon is effective in managing HBV and HDV co-infection in infants.Current research on HBV and HDV co-infection in infants is limited，with few reports on clinical symptoms and treatment outcomes.

Key words: Hepatitis B, Hepatitis D, Co-infection, Hepatitis B virus, Hepatitis D virus, Tenofovir, Interferon, Infant

图1 本研究HBV 合并HDV 感染患儿第1次于病例收集医院住院时的肝脏穿刺活检病理图（HE染色）注：患儿肝活检病理图显示，共查见约15个门管区；肝细胞水样变性，约2%肝细胞大泡性脂肪变性，可见肝细胞再生呈花环状，小叶内见散在点状及灶状坏死，局灶肝细胞内淤胆，中度界面性肝炎；门管区较多淋巴细胞、单核细胞及散在浆细胞、中性粒细胞浸润，CK7染色结果显示周围小胆管显著增生，Foot及Masson染色显示纤维组织增生及门管区扩大，纤维间隔形成，部分分隔肝小叶，小叶结构紊乱。免疫组化：HBs Ag（+，15%），HBc Ag（+，15%），IgG4（-），CD38（散在+）；罗丹宁染色可见局灶交界带胆盐沉积，PAS可见脂肪变性，普鲁士蓝染色及D-PAS未见明显异常。HBV 为乙型肝炎病毒，HDV 为丁型肝炎病毒。CK7 为细胞角蛋白，HBs Ag为乙型肝炎表面抗原，HBc Ag为乙型肝炎核心抗原，Ig为免疫球蛋白，PAS为过碘酸-Schiff反应，D-PAS 淀粉酶消化后过碘酸-Schiff反应，HE为苏木精-伊红

图2 本研究HBV 合并HDV 感染患儿第3次于住院治疗的肝脏穿刺活检病理图（HE染色）注：患儿肝活检病理图显示，共查见约12个门管区；肝细胞水样变性，部分气球样变，少数细胞大泡性脂肪变性，可见肝细胞再生呈花环状，小叶内见散在点状及灶状坏死，轻-中度界面性肝炎；门管区较多淋巴细胞、单核细胞及少量浆细胞、中性粒细胞浸润，周围小胆管显著增生，Foot及Masson染色显示纤维组织增生及门管区扩大，纤维间隔形成，部分分隔肝小叶，小叶结构紊乱。免疫组化：HBSAg（+，90%），HBc Ag（胞浆+），CK7（胆管+），IgG4（-），CD38（少数+）；EBERI/2-ISH（-）；罗丹宁染色可见交界带胆盐沉积，普鲁士蓝染色、PAS及D-PAS见明显异常。HBV 为乙型肝炎病毒，HDV 为丁型肝炎病毒。CK7为细胞角蛋白7，HBs Ag为乙型肝炎表面抗原，HBc Ag为乙型肝炎核心抗原，Ig为免疫球蛋白，EBERI/2-ISH 为通过原位杂交检测EB 病毒感染，PAS为过碘酸-Schiff反应，D-PAS为淀粉酶消化后过碘酸-Schiff反应，HE为苏木精-伊红

表1 本研究HBV 合并HDV 感染患儿治疗前、后不同时间点各项检查指标比较

时间	WBC（×10⁹/L）	N（%）/L（%）	ALT（U/L）/AST（U/L）	TB（μmol/L）/DBIL（μmol/L）	TBA（μmol/L）/AFP（ng/mL）	HBV DNA	HDV RNA	HDV（S/CO）
时间	WBC（×10⁹/L）	N（%）/L（%）	ALT（U/L）/AST（U/L）	TB（μmol/L）/DBIL（μmol/L）	TBA（μmol/L）/AFP（ng/mL）	HBV DNA	HDV RNA	抗原	IgM
2021年8月16日	18.57	34.3/58.9	27/150	163.40/101.8	—/—	＞5.0×10⁷ IU/mL	—	—	—
2021年8 月25 日	16.20	13.0/72.0	22/87	90.80/62.0	202.8/—	2.05×10⁸ copies/mL	—	—	—
2021年9 月1 日	12.10	1.0/93.0	20/83	58.90/42.8	—/65 026.7	2.05×10⁸ copies/mL	—	—	—
2021年10 月14 日	14.60	16.0/77.8	33/120	49.30/38.1	—/80 948.0	—	—	—	—
2022年1 月28 日	16.13	5.8/88.7	—/—	—/—	—/—	3.42×10⁵IU/mL	—	—	—
2022年5 月19 日	11.46	9.7/86.2	95/603	77.60/61.9	452.6/32 713.5	4.52×10⁸copies/mL	—	23.25	88.71
2022年7 月21 日	12.29	8.0/88.4	23/123	7.90/5.8	141.1/—	1.65×10⁴ IU/mL	—	—	—
2023年3 月1 日	11.50	5.8/84.4	—/—	—/—	—/—	—	阴性	—	—
2023年4 月20 日	9.31	12.7/83.8	22/76	8.39/—	2.2/—	211.00 IU/mL	—	—	—
2023年5 月12 日	7.37	18.8/76.4	16/46	4.95/—	＜2.0/—	33.50 IU/mL	阴性	—	—
2024年5 月12 日	7.37	18.8/76.4	33/28	11.97/4.5	3.0/—	＜15.00 IU/mL	阴性	—	—

表1 本研究HBV 合并HDV 感染患儿治疗前、后不同时间点各项检查指标比较

时间	WBC（×10⁹/L）	N（%）/L（%）	ALT（U/L）/AST（U/L）	TB（μmol/L）/DBIL（μmol/L）	TBA（μmol/L）/AFP（ng/mL）	HBV DNA	HDV RNA	HDV（S/CO）
时间	WBC（×10⁹/L）	N（%）/L（%）	ALT（U/L）/AST（U/L）	TB（μmol/L）/DBIL（μmol/L）	TBA（μmol/L）/AFP（ng/mL）	HBV DNA	HDV RNA	抗原	IgM
2021年8月16日	18.57	34.3/58.9	27/150	163.40/101.8	—/—	＞5.0×10⁷ IU/mL	—	—	—
2021年8 月25 日	16.20	13.0/72.0	22/87	90.80/62.0	202.8/—	2.05×10⁸ copies/mL	—	—	—
2021年9 月1 日	12.10	1.0/93.0	20/83	58.90/42.8	—/65 026.7	2.05×10⁸ copies/mL	—	—	—
2021年10 月14 日	14.60	16.0/77.8	33/120	49.30/38.1	—/80 948.0	—	—	—	—
2022年1 月28 日	16.13	5.8/88.7	—/—	—/—	—/—	3.42×10⁵IU/mL	—	—	—
2022年5 月19 日	11.46	9.7/86.2	95/603	77.60/61.9	452.6/32 713.5	4.52×10⁸copies/mL	—	23.25	88.71
2022年7 月21 日	12.29	8.0/88.4	23/123	7.90/5.8	141.1/—	1.65×10⁴ IU/mL	—	—	—
2023年3 月1 日	11.50	5.8/84.4	—/—	—/—	—/—	—	阴性	—	—
2023年4 月20 日	9.31	12.7/83.8	22/76	8.39/—	2.2/—	211.00 IU/mL	—	—	—
2023年5 月12 日	7.37	18.8/76.4	16/46	4.95/—	＜2.0/—	33.50 IU/mL	阴性	—	—
2024年5 月12 日	7.37	18.8/76.4	33/28	11.97/4.5	3.0/—	＜15.00 IU/mL	阴性	—	—

表2 本研究纳入的22篇HBV 合并HDV 感染患儿相关研究文献复习结果

文献（第1作者，发表年）	国家或地区	研究时间	研究纳入样本量（例）	HBsAg阳性［例数（%）］	HBV合并HDV感染［例数（%）］	HBV合并HDV合并感染者中婴儿分布情况
Nunes^［5］，2021	巴西东北部	2012—2016年	3 983	92（2.31）	8（8.69）	未明确报道
Sellier^［3］，2018	法国巴黎	2004—2015年	742	742（100.00）	22（2.96）	无一例婴儿
Jackson ^［6］，2020	基里巴斯	2017年	219	61（27.85）	25（40.98）	仅1例为4岁幼儿
François-Souquière^［7］，2015年	非洲中部	2015年	442	74（16.74）	33（44.59）	未明确报道
Jain^［8］，2013	印度北部	2013年	267	11（4.12）	1（9.09）	未明确报道
De Paschale^［9］，2012	意大利北部	2012年	488	488（100.00）	24（4.91）	未明确报道
Aftab^［10］，2018	巴基斯坦	2016—2017年	1 890	266（14.07）	39（14.66）	未明确报道
Özgenç^［11］，2013	土耳其	2013年	170	170（100.00）	3（1.76）	均为儿童（包含婴儿）
Cabezas^［12］，2020	秘鲁	2010年	67	2（2.98）	2（100.00）	无一例婴儿
Scarponi^［13］，2019	巴西	2020年	498	498（100.00）	31（6.22）	未明确报道
Behzadi ^［14］，2019	伊朗南部	2016—2017年	562	14（2.49）	3（21.42）	未明确报道
Froeschl^［15］，2021	坦桑尼亚姆贝亚	2002—2009年	36	3（8.33）	—^a	0～5岁患儿
Aliasi-Sinai^［16］，2023	非洲中西部	2012—2019年	385	385（100.00）	12（3.11）	未明确报道
Ampah^［17］，2016	加纳奥芬河谷	2013年	1 323	107（8.08）	9（8.41）	未明确报道
Cabezas^［18］，2020	秘鲁	2019—2020年	3 165	38（1.20）	2（5.26）	无一例婴儿
Braga^［19］，2012	巴西西部	2005—2006年	787	65（8.26）	21（32.30）	未明确报道
孙小淅^［20］，2023	中国云南省	2020—2022年	1 790	1 790（100.00）	125（6.98）	未明确报道
张丽娟^［21］，2014	中国新疆维吾尔自治区	2013年	380	380（100.00）	96（25.26）	未明确报道
王莉^［22］，2024	中国甘肃省	2017—2022年	672	672（100.00）	1（0.15）	未明确报道
权彤彤^［23］，2014	中国昆明市	2010—2014年	250	250（100.00）	33（13.2）	未明确报道
徐志远^［24］，2023	中国南京市	2012—2021年	65 185	14 936（22.91）	158（1.06）	未明确报道
陈晓华^［25］，2011	中国武汉市	2008—2010年	156	156（100.00）	16（10.26）	未明确报道

表2 本研究纳入的22篇HBV 合并HDV 感染患儿相关研究文献复习结果

文献（第1作者，发表年）	国家或地区	研究时间	研究纳入样本量（例）	HBsAg阳性［例数（%）］	HBV合并HDV感染［例数（%）］	HBV合并HDV合并感染者中婴儿分布情况
Nunes^［5］，2021	巴西东北部	2012—2016年	3 983	92（2.31）	8（8.69）	未明确报道
Sellier^［3］，2018	法国巴黎	2004—2015年	742	742（100.00）	22（2.96）	无一例婴儿
Jackson ^［6］，2020	基里巴斯	2017年	219	61（27.85）	25（40.98）	仅1例为4岁幼儿
François-Souquière^［7］，2015年	非洲中部	2015年	442	74（16.74）	33（44.59）	未明确报道
Jain^［8］，2013	印度北部	2013年	267	11（4.12）	1（9.09）	未明确报道
De Paschale^［9］，2012	意大利北部	2012年	488	488（100.00）	24（4.91）	未明确报道
Aftab^［10］，2018	巴基斯坦	2016—2017年	1 890	266（14.07）	39（14.66）	未明确报道
Özgenç^［11］，2013	土耳其	2013年	170	170（100.00）	3（1.76）	均为儿童（包含婴儿）
Cabezas^［12］，2020	秘鲁	2010年	67	2（2.98）	2（100.00）	无一例婴儿
Scarponi^［13］，2019	巴西	2020年	498	498（100.00）	31（6.22）	未明确报道
Behzadi ^［14］，2019	伊朗南部	2016—2017年	562	14（2.49）	3（21.42）	未明确报道
Froeschl^［15］，2021	坦桑尼亚姆贝亚	2002—2009年	36	3（8.33）	—^a	0～5岁患儿
Aliasi-Sinai^［16］，2023	非洲中西部	2012—2019年	385	385（100.00）	12（3.11）	未明确报道
Ampah^［17］，2016	加纳奥芬河谷	2013年	1 323	107（8.08）	9（8.41）	未明确报道
Cabezas^［18］，2020	秘鲁	2019—2020年	3 165	38（1.20）	2（5.26）	无一例婴儿
Braga^［19］，2012	巴西西部	2005—2006年	787	65（8.26）	21（32.30）	未明确报道
孙小淅^［20］，2023	中国云南省	2020—2022年	1 790	1 790（100.00）	125（6.98）	未明确报道
张丽娟^［21］，2014	中国新疆维吾尔自治区	2013年	380	380（100.00）	96（25.26）	未明确报道
王莉^［22］，2024	中国甘肃省	2017—2022年	672	672（100.00）	1（0.15）	未明确报道
权彤彤^［23］，2014	中国昆明市	2010—2014年	250	250（100.00）	33（13.2）	未明确报道
徐志远^［24］，2023	中国南京市	2012—2021年	65 185	14 936（22.91）	158（1.06）	未明确报道
陈晓华^［25］，2011	中国武汉市	2008—2010年	156	156（100.00）	16（10.26）	未明确报道

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